平冈祐太出生在广岛，生长在山口县玖珂郡和木町。他是家中的长子，有三个弟弟。他很擅长吉他演奏，从十三岁就开始练吉他，并会自己作曲，曾经在学园祭中登台表演。
平冈相貌俊秀。他在2002年的“JUNO超级男孩大赛”中获奖，从此步入演艺圈。次年，平冈在电视剧《狮子老师》中饰演一名学生，由此正式踏上了演员之路。2004年，平冈在矢口史靖的青春电影《摇摆少女》中出演主要角色，其演技受到各界的肯定，凭借此片他摘得了第28届日本学院奖的新人演员奖。
平冈同时活跃在电影和电视两个领域，主要出演学园剧或是秀气青年的角色。07年，平冈异常忙碌，他连续三季在连续剧中登场，一连出演了《东京塔》、《求婚大作战》和《初吻》三部热门戏，并和美少女明星户田惠梨香一起合作主演了电影短片《海胆煎饼》。