初中的时候，受到《银河铁道999》及《鲁邦三世卡里奥斯特罗》的冲击，并在电视节目“YOU”自主动画特辑的影响下开始和同学制作动画。中学三年级制作出一部长达一分钟的飞行器短篇，并在学校里放映。
大学毕业后从事金泽动画广告的事情，报考吉卜力动画研习生，但没考上。在很长一段没有工作的时候，早年制作《肯尼亚少年》的同僚将他推荐到东映，师从于山下高明（也是他自己的御用作监）的老师角田紘一，在周围满是真正动画师的作业环境下不被注目的他开始慢慢丧失信心，就在这时公司内部进行了招聘考试，细田带着自己的分镜头以必死的决心通过了考试，并在1997年作为《鬼太郎》第四期的演出登场。
1999年监督了他的导演处女作《数码宝贝剧场版 光丘事件》（《滚球兽的诞生》），2000年更是凭借《数码宝贝剧场版 我们的战争游戏》受到业内瞩目。
同年，受到吉卜力的邀请成为《哈尔的移动城堡》的导演，但是当时正处于《千与千寻》的制作末期，人手紧张，《哈尔的移动城堡》制作停顿，细田守和手下的制作人员发生了冲突，最后彻底丧失人望，无奈下离开了了曾经一直梦想着进入的吉卜力，此后吉卜力与宫崎骏一直成为了他的禁忌，甚至一度想放弃动画。
后来，细田守回到东映参加了《小魔女小魔女Doremi》第40话「どれみと魔女をやめた魔女」的制作。并获得了系列最高的声誉。在导演完《ONE PIECE祭典男爵与神秘岛》后退出东映，在MADHOUSE Ltd和GAINAX活动，06年7月其代表作《穿越时空的少女》上映，在口碑上力压当年的吉卜力作品《地海传说》。
2009年8月新作《夏日战争》上映，再次刮起了一阵“细田守旋风”。