1976年在东京学艺大学毕业后便加入了著名龙之子动画制作公司。从监督《福星小子》TV开始成名。本作品在日本乃至东亚许多国家都获得了不少的赞誉。1982年剧场版《福星小子Only You》是押井守的首部电影作品，其中有着比TV版更出色的内容，随处可见的抒情演出。1984年剧场版《福星小子2-Beautiful Dreamer》虽然发布后成绩不如前作《Only You》，但却充分发挥了押井守的才能，并成为押井守导演生涯中极具代表性的作品，也成为了他个人风格完全成型的作品。以精练的电影化的表现手法和剧情，彻底解析原作，并在动画的虚构世界再次组合。
1987年，押井守的异世界物语《天使之卵》发布。这是日本动画史上第一套OVA。1988年，押井守联合名插画家高田明美、编剧伊藤和典及原作者结城正美合作推出了经典动画《机动警察》的OVA版，这套大名鼎鼎的作品的成功现在己是有目共睹。1989年《御先祖样万万岁》，精心挑选的背景、台词以及行动都以舞台剧的形式贯穿整个故事。全篇围绕着讽刺意味的笑声，这是他最杰出的作品之一。除了OVA外，1989年—1993年，又推出了《机动警察》的两部剧场版。押井守灰暗的一贯风格在被带入《机动警察》后，其TV版具有的轻松又富有哲理的味道都荡然无存。无论在镜头运用、色调气氛都给予人冰冷的感觉，故事也偏向所谓居安思危的感觉，指责人类沉醉于现在的虚假和平而不自我反省。
1993年，追求真实感觉的终极的假想现实世界，《机动警察Patlabor 2 The Movie》登场。作为剧场版的第二作，内容与前作相比任何地方都更严肃。1994年，押井守跟曾受大友克洋极力推崇的漫画家今敏合作科幻漫画《SERAPHIM》，于动画杂志《ANIMAGE》作重头连载。但由于押井守要兼顾另一位漫画界大腕士郎正宗的电影版动画《攻克机动队》，被迫放弃了漫画的合作。1995年上映的《攻壳机动队》是押井守在世界动画领域享有盛名的一作，也是日本动画中最前线的作品，描绘了虚构与现实的界限。在日、英、美同时公映的本作在美国《BILLBOARD》杂志的排行榜上很快就名列第一。不久，此片更进军好莱坞，同样是获得了好评，自此成为日本动画界的代表作。押井守的魅力就在于永远有自己的话题并客观的反映出来，此外也体现在不同于别人的与原作的平衡感上。2004年押井守又推出了《攻壳机动队2：无罪》。近两年陆续推出了《立食师列传》和《真·女立食师列传》等作。2008年的作品包括《攻壳机动队2.0》和《空中杀手》。后者更入围威尼斯电影节竞赛单元。